復活節彩蛋！

在所有卵生的羊膜動物中，除了鳥類以外，你恐怕找不到任何一種動物能產下帶有豔麗色彩的蛋。相較於大多數將產下的蛋埋在土裡的陸棲動物，鳥類帶有顏色的蛋殼能有助於將卵隱藏在築好的蛋巢中，並為其增添一道保護色。除此之外，鳥類也能透過這些視覺線索來辨識出哪些是屬於自己所產下的蛋。

鴯鶓暗綠色的蛋。Credit: Shuhari. CC BY 3.0, wikimedia commons.

談到鳥類蛋殼上的色彩，不得不提到原卟啉(Protoporphyrin, PP)和膽綠素(Biliverdin, BV)這兩個重要的化學物質。其中原卟啉能與空氣中的鐵鹽反應，因此在許多鳥類蛋殼上你經常能找到一些帶有棕褐色的斑點；而膽綠素則是蛋殼產生藍綠色澤的主要成分。

這兩種重要的有機化合物是使得鳥蛋能產生鮮豔多變色彩的主要功臣，這類有顏色的蛋經常可見於知更鳥、旅鶇或平胸類之類的大型鳥類。目前僅分布於澳洲的鴯鶓(Dromaius novaehollandiae)便是一個著名的例子，鴯鶓暗綠色的蛋殼是由高量的膽綠素與微量的原卟啉所產生的結果。

竊蛋龍蛋巢標本PFMM 0010403018，可以看出淡藍色的卵兩兩相對的圍繞在蛋巢周圍，層與層之間還有沉積物區隔。Credit: Wiemann, J. et al. (2017)

在過去很長的一段時間裡，科學家一直認為這樣的特徵僅出現在鳥類身上。不過近年來，古生物學上的發現顛覆了這個長久以來的想法。德國波昂大學(University of Bonn)的分子古生物學家葳曼(Jasmina Wiemann)與楊子睿從河源龍(Heyuannia)的蛋殼化石上找到了這兩種有機化合物。這一發現顯示這種生存於晚白堊紀的竊蛋龍類(Oviraptorid)早已能夠產下具有藍綠色澤與棕褐色斑點的蛋，為牠們所構築的開放性巢穴提供額外的隱蔽。

最近葳曼和楊子睿更進一步檢視了更多不同類群的恐龍蛋化石標本。他們甚至發現這些特殊的有色蛋很可能僅存在於一部分獸腳類恐龍的單一起源之中產生。

根據拉曼光譜分析從短吻鱷到鳥類各個類群的蛋殼顏色與蛋巢形式樹狀圖。Creidt: Wiemann, J. et al. (2018)

根據拉曼光譜分析，鳥腳類的慈母龍(Maiasaura)和蜥腳類的泰坦巨龍類(Titanosaurid)都沒能找到這類的色素，所以這些離鳥類親緣關係較遠的恐龍很可能跟現在的短吻鱷一樣，只會產下帶有白色蛋殼的卵。

竊蛋龍蹲坐在開放式的蛋巢上孵蛋的假想圖。Credit: Joschua Knüppe.

而那些帶有褐色或藍綠色的蛋則集中於真手盜龍類(Eumaniraptora)這群獸腳類恐龍之內。這些類群的恐龍包含了前面提到的竊蛋龍之外，還有傷齒龍類(Troodontid)與隸屬於馳龍類(Dromaeosaurid)的恐爪龍(Deinonychus)。有別於慈母龍與泰坦巨龍一類的恐龍，這些能夠產下有色蛋殼的恐龍很可能都類似於鳥類會蹲坐在開放式的巢穴中孵蛋。

恐爪龍孵蛋的假想圖。Credit: Joschua Knüppe.

然而，其中較為特別的是，其中出土於北美洲雙麥德遜組(Two Medicine Formation)的傷齒龍類竟然也如同短吻鱷和那些離鳥類較遠的恐龍類群一樣找不到這類色素的存在！這顯示在傷齒龍類群的恐龍裡面，個別不同的物種也會受到生活習性或外在環境因素的影響而產下僅帶有白色蛋殼的卵。

藉由這些不同顏色的恐龍蛋，也許未來我們還能夠重建出更多關於蛋殼顏色與當年地質年代生態環境和演化的相關線索、並更進一步定位出這些彩色恐龍蛋精確的起源。同時帶給我們對於當代鳥類生殖行為更多的洞見。

References:

Kilner, R. M. The evolution of egg colour and patterning in birds. Biol. Rev. Camb. Philos. Soc. 81, 383–406 (2006).

Wiemann, J.; Yang, T.-R.; Sander, P.N.; Schneider, M.; Engeser, M.; Kath-Schorr, S.; Müller, C.E.; Sander, P.M. (2017). "Dinosaur origin of egg color: oviraptors laid blue-green eggs". PeerJ. 5: e3706. doi:10.7717/peerj.3706.

Wiemann, J.; Yang, T.-R; Norell, M. (2018). "Dinosaur egg colour had a single evolutionary origin". Nature. doi: 10.1038/s41586-018-0646-5

殞落國度裡的派對終結者

任何對恐龍熟悉的愛好者沒有人不認識厚頭龍(Pachycephalosauria)，這種二足行走的鳥臀類恐龍頭上有個增厚的圓頂，在圓頂的周圍還圍繞了各種骨化的結節或尖刺。這一群恐龍的體型不大，身長都不會超過五公尺。根據殘留的腦殼化石顯示，牠們的視覺與嗅覺都相當地敏銳。不過至今沒有發現任何完整的化石，所以古生物學家仍對厚頭龍家族的成員了解非常有限。

《侏羅紀世界：殞落國度》中登場的冥河龍。Credit: Universal Pictures.

在電影《侏羅紀世界：殞落國度》(Jurassic World: Fallen Kingdom)中，被邪惡勢力監禁的主角歐文引誘了一隻小巧可愛的冥河龍(Stygimoloch)撞開了老舊古堡的壁磚藉此擺脫困境，並帶領這隻冥河龍闖入黑暗的地下拍賣會，成為邪惡資本家們的派對終結者。

冥河龍是厚頭龍類成員當中體型相對較大的成員，雖然頭上的圓頂不如厚頭龍(Pachycephalosaurus)來的發達，但冥河龍的顱頂後方長著巨大的尖刺，旁邊還圍繞了更多小型的骨化角刺，無怪乎會被古生物學家命名為「來自冥河的惡魔」。

與其他的植食性恐龍相比，厚頭龍類的數量相對地稀少，牠們僅分布在白堊紀晚期的亞洲和北美洲。厚頭龍的牙齒有鋒利的鋸齒狀邊緣，比較適合切開植物而非用來咀嚼或磨碎食物。對比於角龍類和鴨嘴龍類高效率的口腔構造，形式較為原始的厚頭龍類可能是生態系中處於較為邊緣的一類動物。

小巧可愛的冥河龍真的能夠像電影中那樣力大無窮嗎？Credit: Universal Pictures.

所以像冥河龍這樣的小型恐龍真的有辦法如同電影中那樣橫衝直撞地將石牆撞開嗎？雖然這個問題的答案我們可能無從得知，但是一些厚頭龍類留下的顱頂化石可能為我們提供了一些線索。

長久以來，古生物學家就一直為厚頭龍是否能夠像今天的大角羊般，以頭頂上的骨質頭飾撞擊鬥毆而爭執不斷。厚頭龍的脖子相當的短促，頭骨與頸椎結合的部分連成一線，藉此將身體維持與地面水平的形式互相撞擊；然而，另一派科學家則對這個看法抱持懷疑態度。他們認為圓弧狀的顱頂在撞擊時，會因為接觸面積過小而導致頭部偏離，所以厚頭龍們不太可能真的以頭部的圓頂相互撞擊。相反的，這些科學家主張，厚頭龍類的恐龍可能會採取撞擊身體側面的部位來擊倒牠的競爭者。由於厚頭龍類的恐龍普遍軀幹都相當厚實，因此反而有較大的面積能保護體內的臟器。

厚頭龍的復原圖。與後肢相較之下，牠們的前肢相對短小，但是軀幹十分壯碩，並且有跟厚實的尾巴。Credit: Fred Wierum. CC BY 4.0, wikimedia commons.

而其他的古生物學家，例如長期以來為《侏羅紀公園》(Jurassic Park)系列電影擔任科學顧問的霍納(Jack Horner)等人則認為厚頭龍類的頭飾其實僅作為展示或威嚇功能，而顱頂上的增厚只不過是頭飾隨著年齡增長而增生的組織。

不過近年來，新的病理分析則支持了「厚頭龍仍會使用頭部撞擊做為種內競爭手段」這樣的假說。

古生物學家彼得森(Joseph Peterson)等人發現，大約22%的厚頭龍類頭骨都能夠找到骨髓炎的跡象。這種疾病通常是因為患部外的皮膚或軟組織因穿透性的創傷，進而導致骨骼結構遭到破壞所引起的組織感染。這項證據則間接地證實了厚頭龍確實會頻繁地以頭部撞擊做為種內競爭的行為。同時，他們還發現這類的創傷明顯地與顱頂的形狀呈現相關，在那些顱頂相對平坦的厚頭龍類頭骨上反而找不到這些病理跡象。因此那些頭部較為平坦，且處於同一地層中生活圈重疊的厚頭龍類很可能只是雌性或尚未發育完全的幼年個體。

霍納與古德溫針對不同生長階段的厚頭龍顱頂和頭飾的分析比較圖。最上方的(A),(B)為成年的厚頭龍標本AMNH 1696；(C),(D)為另一個較為年輕的厚頭龍個體UMCP 556078；(E),(F)則為標本號MPM 8111的冥河龍顱頂；最下方的(G),(H)則是原先被歸類為龍王龍的TCNI 2004.17.1標本。Credit: John R. Horner , Mark B. Goodwin. (2009)

事實上，長期在蒙大拿州從事田野工作多年的霍納指出：同樣也出沒於地獄溪組(Hell Creek Formation)的冥河龍與龍王龍(Dracorex)其實都只是不同生長階段或雌性的厚頭龍，而非獨立的新物種。霍納與他的同事古德溫(Mark Goodwin)分析了這三種厚頭龍顱頂發育的狀況，並比對了周遭骨質隆起和尖刺的位置。霍納等人發現：原來冥河龍、龍王龍的化石標本都是亞成年或幼年的個體；而那些屬於厚頭龍的標本則都來自於成年的個體。

霍格華茲龍王龍(Dracorex hogwartsia)的復原骨架。牠很可能是厚頭龍的幼年個體，所以頭頂的隆起相對平坦得多。這種厚頭龍命名自暢銷小說《哈利波特》(Harry Potter)。Credit: The Children's Museum of Indianapolis, CC BY 3.0, wikimedia commons.

根據霍納的研究，龍王龍和冥河龍在逐漸成年以後，顱頂周圍的骨瘤和尖刺會停止生長，而中央的顱頂則在此同時慢慢地增厚，進而變成厚頭龍的樣子。這個假說目前普遍地被多數古生物學家所接受，並在之後多個與厚頭龍類相關的研究中陸續被證實。

電影《侏羅紀公園：失落的世界》(The Lost World: Jurassic Park)當中被獵人捕捉的厚頭龍。Credit: Universal Pictures.

作為片中的科學顧問，霍納也曾表示他在閱讀劇本後希望劇組提出修改，但是劇組仍決定讓冥河龍作為一個獨立的物種在電影中登場。雖然說在科學考證的嚴謹程度上，《侏羅紀世界》系列明顯不及於過去的《侏羅紀公園》系列，但是卻也比以往多了幾分黑暗童話與奇幻的元素，使得觀眾能更能夠對這些已經滅絕的動物們感到共鳴，並為這個系列電影注入了以往所沒有的新生命。

References:

Carpenter, Kenneth (1997). "Agonistic behavior in pachycephalosaurs (Ornithischia:Dinosauria): a new look at head-butting behavior". Contributions to Geology. 32 (1): 19–25.

Goodwin, MB; Horner, JR (June 2004). "Cranial histology of pachycephalosaurs (Ornithischia: Marginocephalia) reveals transitory structures inconsistent with head-butting behavior". Paleobiology. 30 (2): 253–267.

Horner, JR; Goodwin, MB (2009). "Extreme Cranial Ontogeny in the Upper Cretaceous Dinosaur Pachycephalosaurus". PLoS ONE. 4 (10): e7626. doi:10.1371/journal.pone.0007626.

Peterson, JE; Dischler, C; Longrich, NR (2013). "Distributions of Cranial Pathologies Provide Evidence for Head-Butting in Dome-Headed Dinosaurs (Pachycephalosauridae)". PLoS ONE. 8 (7): e68620. doi:10.1371/journal.pone.0068620.

螢光下的羽翼

儘管恐龍的外貌仍有許多未解之謎，但透過近年來的新發現，當代的古生物學家們已經能夠約略地勾勒出潛在的輪廓。雖然我們並不能直接透過觀察化石的顏色得知恐龍原本的樣貌，但如果透過某些殘留在皮膚、鱗片或羽毛上的黑色素，我們便能推敲這隻恐龍的體色大致的分布情形，以及可能含有那些顏色。

黑色素的結構中含有許多的通道，這些通道就像一層一層的小房間，裡面則容納著黑色素體。雖然科學家曾運用這樣的方式復原距離鳥類親緣較遠鸚鵡嘴龍(Psittacosaurus)，但目前在這方面運用上最廣泛的還是莫過於那些帶羽毛恐龍。因為黑色素體其實有著各種形狀，而每一種不同的形狀變代表著一種不同的顏色，藉由這些帶羽毛恐龍羽毛上保留下的黑色素體，古生物學家得以比對現在鳥類羽毛中蘊含黑色素體的形狀，以推斷這隻恐龍原先大概帶有那些顏色。

赫氏近鳥龍(Anchiornis huxleyi)。Credit: Julius Csotonyi.

舉個比較容易理解的例子：假設科學家們從恐龍的羽毛上觀察到圓形的黑色素體，科學家就會去找這個形狀在現代鳥類羽毛上對應的顏色，假設在現代的鳥羽上找到圓形的黑色素體是黑色的，我們就可以推估這個含有圓形黑色素體的區塊是黑色的、而方形可能是紅色、橢圓形可能代表綠色。當然這樣的假設前提是立基在恐龍羽毛和現代鳥類羽毛上的黑色素體都能呈現相同顏色的狀況下，實際上我們並無法得知兩者的反應出的顏色是否是一致的、或者彼此之間存在什麼樣的關係。

早在2010年，一項由中美聯合主導的研究便利用了這樣的方式還原了帶羽恐龍─赫氏近鳥龍(Anchiornis huxleyi)身上的顏色。在該項研究中，古生物學家發現近鳥龍身體羽毛的顏色以黑、灰二色為主，頭頂上還有一部分呈現紅棕色、四肢上的羽毛則呈現出黑白相間的樣貌。

雖然已經能夠推估可能的顏色，但對於重建近鳥龍確切的身體輪廓仍有許多未解之謎。稍早另一項由中國臨沂大學和香港大學共同主持的研究中或許又為這個問題揭露了新的曙光！在研究中王孝理和文嘉棋(Michael Pittman)博士用高強度的雷射去照射化石標本以觀察附著在骨骼旁的軟組織，以精準的觀察其原有的外貌與輪廓。

在這項研究中，研究團隊利用雷射誘導螢光技術(Laser-stimulated fluorescence, LSF)在暗房中以強烈的紫色光直接照射200多具近鳥龍的化石標本，在強光的照射下，那些保存於石板上的膚質原子會受到刺激而發出螢光，這時研究團隊就能使用帶有雷射過濾器鏡頭的相機拍攝這些高度清晰的影像。這同時也是首次以定量精確地重建帶羽恐龍身體輪廓的嘗試。

在雷射誘導下反射出的螢光精確地顯現了近鳥龍羽翼的輪廓，注意附著在肱骨與橈骨間的翼膜結構。Credit: Wang, X. et al. (2017).

然而，並非所有的標本在強光照射下都能看見這些清晰的細節，在這些眾多的標本當中只有12具標本呈現出螢光反射的現象，即使如此這些為數不多的標本還是讓古生物學家們驚奇的發現赫氏近鳥龍與當代鳥類的高度相似性！

透過雷射誘導螢光技術解析出的近鳥龍各部位身體輪廓。Credit: Scott Hartman, Wang, X. et al. (2017).

這些解析出的身體輪廓包刮了近鳥龍鼓棒狀的大腿、位於足部圓狀的鱗片殘留、細長的尾部結構以及帶有類似現代鳥類翼膜的翅膀，其中翼膜的附著的方式較淺，這顯示赫氏近鳥龍可能是一種善於滑翔的動物。這些首次被觀察到的特徵印證了過去古生物學建立在骨骼研究上對於帶羽恐龍形態的推測。

螢光反射下的足部結構，腳掌上的鱗片清晰可見。Credit: Wang, X. et al. (2017).

這項針對赫氏近鳥龍的研究相當別具意義，生存於距今約1.6億年前的赫氏近鳥龍是目前已知年代最古老的帶羽毛恐龍，因此赫氏近鳥龍同時也是在研究鳥類起源與飛行上重要的指標物種。雖然近鳥龍身上的羽毛分布方式仍顯示他們仍相對原始，但如果近鳥龍的身體結構已經與現今的鳥類如此雷同，這表示這些獸腳類恐龍很可能在更早就已經嘗試過各種不同的演化曲徑邁向晴空。


References:

Quanguo Li. et al. Plumage Color Patterns of an Extinct Dinosaur. Science. 327 (5971): 1369–1372. doi:10.1126/science.1186290 (2010).

Wang, X. et al. Basal paravian functional anatomy illuminated by high-detail body outline. Nat. Commun. 8, 14576 doi: 10.1038/ncomms14576 (2017).

恐龍情人

這20年以來，古生物學家已經從各種化石與解剖學上證據了解到鳥類與獸腳類恐龍之間的密切關係，在蒙古出土的一些小型獸腳類恐龍的巢穴和蛋化石同樣也顯示了這些獸腳類與今日的鳥類築巢的行為模式呈現出極高的相似性。

雖然恐龍時代沒有情人節，但從對於現今鳥類行為的觀察，我們得以想像也許恐龍也同樣具有錯綜複雜的求偶儀式或擇偶條件，但相較於那些體型較小的獸腳類恐龍，像霸王龍(Tyrannosaurus)這樣的大型獸腳類也可能具有這樣的行為嗎？去年科羅拉多大學丹佛分校(University of Colorado Denver)的洛克里(Martin Lockley)與他的研究團隊就描述了一些相當驚人的足跡化石，揭露了這項可能。

有著獨特爪痕的足印。Credit: Martin Lockley.

科羅拉多州的達科他組(Dakota Formation)是找尋北美晚白堊紀恐龍足跡化石的好地方，其中最出名的恐龍山脊(Dinosaur Ridge)更有大片的恐龍腳印直接暴露在70號州際公路旁裸露的岩層中。洛克里在他的研究中描述了四組位於此處的足跡化石，這些足跡表面有不規則的凹陷，直徑大約2公尺左右，其中可以觀察到細長而明顯爪痕來回的割劃的淺層痕跡。

大型獸腳類恐龍求偶儀式的想像圖。Credit: Lida Xing.

這些痕跡相當類似繁殖期的北極海鸚(Fratercula arctica)或鴕鳥求偶展示時所留下的淺痕印記，而非為了挖掘食物或尋找水源所留下的痕跡。這些足跡化石可說是第一個被發現紀錄了大型恐龍求偶儀式的具體證據。

然而除了求偶儀式之外，大型的獸腳類恐龍還有什麼花招能夠吸引伴侶的注意呢？

冰脊龍(Cryolophosaurus)的頭顱骨復原。Credit: splintersaurus358.

其實不少獸腳類恐龍的頭上都有明顯的骨質頭飾，例如：南極洲出土的冰脊龍(Cryolophosaurus)牠的頭上就有個像西班牙梳一般的美麗骨質冠狀物。其他像異特龍(Allosaurus)與食肉牛龍(Carnotaurus)的頭頂上也有一對明顯的犄角；同樣的情形也可以在暴龍超科(Tyrannosauroidea)上找到類似的例子。這些頭飾物通常不被認為具有明顯的外部功能，很可能僅是被用來做辨識個體之用，或者是兩性異形的特徵。

另一項由北卡羅來納州立大學(North Carolina State University)和北卡羅來納自然科學博物館(North Carolina Museum of Natural Science)主導的研究中，針對了111種獸腳類恐龍頭部的骨質頭飾做了各種整理與歸納，他們意外的發現在那些大型的肉食性獸腳類恐龍的成員中，存在骨質頭飾的比例與體型呈正比，所有體型小於1300公斤的獸腳類恐龍幾乎都不具有這樣的骨質頭飾，而偷蛋龍科(Oviraptoridae)的成員似乎是其中少數的例外，這個類群的恐龍多半體型不大，但卻多半具有華麗的頭飾。

偷蛋龍科的成員威利安祖龍(Anzu wyliei)的頭顱骨。Credit: James Di Loreto, Smithsonian Insitution.

對於這樣的現象該研究的主持人蓋茲(Terry Gates)認為，這樣的現象或許是為了因應某些特定的外在環境，也許開闊的地形使得這些獸腳類恐龍體型得以增長，並需要更多的較為戲劇性的視覺提示而演化出來的性狀。沒有參與本研究的古生物學家霍茲(Thomas Holtz)也認為，相較於小型獸腳類恐龍可能用舞蹈或羽毛展示的方式來吸引異性，大型的獸腳類恐龍透過展示這些冠狀展示物或許比較不需要消耗體力，同時也能達到同樣的效果。


References:

Lockley, M. G. et al. Theropod courtship: large scale physical evidence of display arenas and avian-like scrape ceremony behaviour by Cretaceous dinosaurs. Sci. Rep. 6, 18952; doi: 10.1038/srep18952 (2016).

Gates, T. A. et al. Bony cranial ornamentation linked to rapid evolution of gigantic theropod dinosaurs. Nat. Commun. 7, 12931 doi: 10.1038/ncomms12931 (2016).

膠原蛋白，青春永駐

去氧核糖核酸(Deoxyribonucleic acid, DNA)是一種神奇的長鏈聚合分子，他儲存所有遺傳訊息的藍圖，這些訊息將引導生物生長、發育與器官功能，並被轉錄為RNA，藉此合成蛋白質。當個體死亡後，這個運作機制也將逐漸停止，儘管可以趁生物體還新鮮的時候採集到足夠的遺傳訊息，但對於那些已經死亡數萬、甚至數百萬年的生物體來說，在化石生成的過程裡，那些DNA會逐漸被周圍的礦物所取代。所以在傳統上古生物學經常專注在探討骨骼型態，而幾乎從未由生物遺傳的角度接入，畢竟你幾乎不可能期待從無機的岩石中找到這些生物性的遺傳因子。

不過這樣的觀點現在看來已經是過去式了！雖然我們仍尚未確定到底要讓古生物的軟組織保存下來需要哪些具體的條件，但隨著越來越多的發現，當代恐龍的研究已經進入了分子生物學領域。

肯氏短冠龍的股骨─MOR 2598。其中散落的棕色粉末為含鐵礦物。Credit: Mary Schweitzer.

2007年，標本號MOR 2598的恐龍股骨出土於蒙大拿東部的裘德河組(Judith River Formation)。經過鑑定，這跟股骨的主人是一隻肯氏短冠龍(Brachylophosaurus canadensis)，一種生存於距今約8000萬年前晚白堊紀坎帕階(Campanian)鴨嘴龍類。古生物學家瑪麗史懷哲(Mary Schweitzer)與她所帶領的研究團隊在顯微鏡下觀察到MOR 2598中含有一些白色纖維狀物質，這個物質的構成十分獨特，看起來不像是細菌或其他微生物分泌的生物薄膜，細胞間具有不少分支並彼此連接。根據研究團隊後續的分析，顯示這些纖維狀物質與細胞能與膠原蛋白抗體產生反應，證實了這其實是保存於骨骼內的骨細胞與膠原蛋白，並從中取得了兩段的肽。

膠原蛋白是脊椎動物含量最豐富的蛋白質之一，主要存在於結締組織，是細胞外基質主要構成的成分。這種蛋白質的構成相當獨特且規律，由短鍊的肽所組成，換而言之，膠原蛋白其實是一連串的胺基酸鍊。在不同的物種間，肽的組成在型態上會有所差異，透過質譜分析化石中找到的恐龍蛋白序列，不僅有助於了解這些動物在演化上的位置，還能提供更多平常在牙齒與骨骼上觀察不到的訊息，此外或許還能解答這些恐龍蛋白是如何在化石中保存數百萬年之久。

短冠龍的復原圖。Credit: Houston Museum of Natural Science.

有趣的是，2015年的研究中在MOR 2598中還找到了蘊含在其中的血管構造與血管壁上的肌球蛋白。在上述兩項研究的質譜分析中都顯示了，恐龍在演化上的位置確實介於鳥類和鱷魚這兩種現存的主龍類之間！

有鑑於近年來質譜分析技術上的進展與蛋白結構數據庫的建構，在上個月施羅特(Elena Schroeter)與史懷哲的研究團隊再次用同樣的方式再度研究了MOR 2598，並取得了六段全新序列的肽。在親緣分析上，根據新取得的六段肽序列分析顯示肯氏短冠龍在演化的位置上較接近美洲短吻鱷與揚子江鱷；但是如果把全部八段的肽序列拿來分析，肯氏短冠龍則更接近雞和鵪鶉，而較遠離爬蟲類。

肯氏短冠龍根據2016年由第一型膠原蛋白所取得的六段肽序列的分析結果。顯示他們在演化上的位置較接近短吻鱷。Credit: Elena R. Schroeter. et al. 2017.

肯氏短冠龍所有已知八段第一型膠原蛋白肽序列的分析結果。顯示他們較為接近鳥類。Credit: Elena R. Schroeter. et al. 2017.

有關陳年恐龍膠原蛋白的驚奇還沒結束。在一月結束前的最後一天，台灣國家同步輻射研究中心的李耀昌博士等人又投下了一顆震撼彈！不同於史懷哲的研究團隊，李耀昌博士與台灣國家同步輻射研究中心使用非破壞性的檢測技術從祿豐龍(Lufengosaurus)的肋骨中也找到了膠原蛋白。比起8000萬年前的短冠龍，祿豐龍生存於1億9500萬年前的早侏儸紀，這顯示這些恐龍蛋白在骨骼中保存的年限顯然比想像中的多很多！

位於香港科學館的祿豐龍骨架。Credit: Giloun.

但是到底是什麼原因使得這些恐龍蛋白能保存將近1.95億年之久？李耀昌在研究中指出包覆在膠原蛋白外部的赤鐵礦微粒聚晶很可能是其中的關鍵，當骨骼中的含鐵蛋白降解後，其釋出的鐵離子減緩了氧化作用，並使得膠原蛋白得以被保留下來。

雖然這些使用分子生物學方法的研究在目前仍相當具有爭議性，但隨著越來越多軟組織的發現與檢測技術的進步，這些前瞻性研究的累積或許能為恐龍與古生物學研究領域打開一條新的康莊大道。


References:

Schweitzer M. H. et al. 2009. Biomolecular characterization and protein sequences of the Campanian hadrosaur B. canadensis. Science. 2009 May 1;324(5927):626-31. doi: 10.1126/science.1165069.

Timothy P. Cleland. et al. 2015. Mass Spectrometry and Antibody-Based Characterization of Blood Vessels from Brachylophosaurus canadensis. J. Proteome Res., 14 (12), pp 5252–5262. DOI: 10.1021/acs.jproteome.5b00675

Elena R. Schroeter. et al. 2017. Expansion for the Brachylophosaurus canadensis Collagen I Sequence and Additional Evidence of the Preservation of Cretaceous Protein. J. Proteome Res., 16 (2), pp 920–932. DOI: 10.1021/acs.jproteome.6b00873

Yao-Chang Lee, Cheng-Cheng Chiang, Pei-Yu Huang, Chao-Yu Chung, Timothy D. Huang, Chun-Chieh Wang, Ching-Iue Chen, Rong-Seng Chang, Cheng-Hao Liao & Robert R. Reisz. 2017. Evidence of preserved collagen in an Early Jurassic sauropodomorph dinosaur revealed by synchrotron FTIR microspectroscopy. Nature Communications 8, Article number: 14220. doi:10.1038/ncomms14220

脫穎而出的早期恐龍

大概在距今約兩億五千萬年前的三疊紀，雖然已經有部分的恐龍在遼闊的大地上漫遊，相較於其他鑲嵌踝類主龍(Crurotarsi)，恐龍其實是邊緣的小角色。在卡尼階(Carnian)以前，恐龍的數量其實相當稀少，一直要到諾尼階(Norian)以後算是真正的成為主宰。

曾經有段時期，人們認為恐龍之所以能夠成為優勢物種乃是由於他們能夠直立行走，雖然這個理論看似很有道理，但實際上鑲嵌踝類主龍之中不少成員，包括有著堅硬骨板的堅蜥目(Aetosauria)、二足行走的蘇牟龍類(Shuvosaurid)和掠食性的勞氏鱷類(Rauisuchia)也都能夠直立行走。那麼恐龍究竟是如何在眾多發展更多元、同時也更具優勢的其他主龍類(Archosauria)之中脫穎而出呢？近期刊登在《美國國家科學院院刊》(Proceedings of the National Academy of Sciences, PNAS)上的研究或許為這個問題提出了一個可能的解釋。

成群結隊的腔骨龍。Credit: BBC, from Walking with Dinosaurs.

維吉尼亞理工學院(Virginia Tech)的地質學家葛里芬(Christopher Griffin)和涅斯彼特(Sterling Nesbitt)分析了174隻不同生長階段的腔骨龍(Coelophysis)，以重建這些早期恐龍的生長模式。透過個體發生序列分析(Ontogenetic sequence analysis)，葛里芬與涅斯彼特比對了另外兩種現存的鳥類和一種鱷魚。

他們發現這些腔骨龍在生長過程的變異程度遠高出鱷魚和鳥類等現存的近親，部分還在發育的亞成年腔骨龍甚至體型比起那些已經完全成長的腔骨龍還要大，而有些已成年的腔骨龍卻仍然具有嬌小的體態。這顯示了腔骨龍一類的早期恐龍或許比起其他同時期的動物在生長模式上具有較大的多樣性，而正因為這個特點，使得這些早期恐龍得以挨過三疊紀晚期乾燥、二氧化碳濃度又高的嚴峻外在環境。而那些較晚出現的獸腳類恐龍，例如異特龍(Allosaurus)與霸王龍(Tyrannosaurus)當中並不存在這樣的情形。相反的，他們與現代的鳥類較為相似，在生長模式上都較為單一、變異性較低。

腔骨龍的新模式標本，腹腔內仍含有未消化完的食物。Credit: Ballista. Gallery, CC BY 3.0, wikimedia commons.

涅斯彼特也表示，要揭開恐龍如何成為陸地主宰的謎題，高多樣化的生長模式或許是使他們得以成功的要素之一。然而，我們仍難以確認這樣的性狀是為了因應外在環境的演變或僅只是純屬巧合，並使得恐龍得以稱霸接下來的1億5000萬年。


References:

Christopher T. Griffina, and Sterling J. Nesbitt. (2016). Anomalously high variation in postnatal development is ancestral for dinosaurs but lost in birds. PNAS, vol. 113 no. 51, 14757-14762. DOI:10.1073/pnas.1613813113

什麼是「古生物學」？

今天我們來談談一些比較基礎的問題，比方說：什麼是「古生物學」？跟考古學有什麼不一樣？什麼又是化石生物學？

到底這三個關注範圍有點相像的學門有什麼不一樣呢？Credit: Zdeněk Burian.

古生物學(Paleontology)是一門研究古地質年代中所涵蓋的生物所衍生出來的一門科學方法。透過研究化石來了解該地層存在的生物，我們得以重新建構該地層年代所應有的樣貌，並了解地球的演變。精確地來說，古生物學比較像是為地球科學而服務的一門知識。

化石生物學(Paleobiology)雖然在字面上的意思看起來好像跟古生物學差不多，但其實兩者還是不太相同領域的學科。化石生物學主要透過研究化石來了解生物本身，並試圖重建生物類群彼此間演化的歷程。與古生物學不同的是，化石生物學的研究方法多半出自於生命科學的範疇，而非為地球科學而服務。

至於考古學(Archaeology)呢？這個學門其實比較屬於人類學(Anthropology)的範疇之內。雖然不少人類學研究也涵蓋了自人類出現以來200百萬年左右的骨骼化石、亞化石或相關的石器發展，但是大多數的時候考古學比較專注於1萬年以內的物質文化與素材。所以比起古生物學或化石生物學，考古學研究的時間尺度相較要小的多，畢竟1萬年在地質學意義上是相當小的單位。

禽鳴

鳥類在距今1億5000萬年前是由一支小型的獸腳類(Theropod)恐龍演化而來，這樣的想法在當今的科學界以普遍為主流所接受。在過去的二十年以來，許多新出土的化石證據已經填補了在恐龍與現代鳥類之間形態、功能與時間序列上的空白。時至今日，科學界已辨識出超過鳥類一萬多種以上的物種，牠們幾乎可以說是當代最華麗、也最具多樣化的四足類(Tetrapod)動物。

儘管這樣這樣的概念在《侏羅紀公園》(Jurassic Park)之後才普遍被大眾文化接納，但事實上遠在維多利亞時代，赫胥黎(Thomas Henry Huxley)早就已經提出過恐龍是鳥類近親這樣的概念，乃至於派考夫特(William Plane Pycraft)和諾普查男爵(Franz Nopcsa)在1910年代間都提出過「原鳥」(Pro-Aves)這樣概念性的假想生物。

海爾曼(Gerhard Heilmann)筆下的假想生物─原鳥(Pro-Aves)，繪製於1916年。Credit: Gerhard Heilmann.

「鳴管」(Syrinx)一詞便是出自於赫胥黎之手，這個位於氣管的構造是鳥類獨有的，鳴管主要由一組軟骨環、結締組織和肌肉構成。藉由這個構造，使得有些鳥類能夠發出各種複雜的聲音，其中鸚鵡、烏鴉以及八哥等鳥類能夠模仿人類說話也是因為這個高度發達的發聲構造。

雖然軟骨組織在一般情況下並不容易保存下來，但是在某些礦物含量較高的環境中，鳴管的軟骨環還是能夠順利地保存在化石當中，目前發現最古老的化石化鳴管是在一種名叫南極維加鳥(Vegavis iaai)的白堊紀鳥類身上。值得一提的是，除了維加鳥之外，所有已知的鳴管化石痕跡都是在非鳥類恐龍滅絕以後的物種上發現的。

南極維加鳥(Vegavis iaai)與恐龍一同生活的復原圖像。Credit: Kazuhiko Sano.

維加鳥是一種雁型目(Anseriformes)的鳥類，所以牠們是現今鴨子、鵝與雁類的古老近親，生存於白堊紀最末期的馬斯垂克階(Maastrichtian)，距今約6800至6600萬年前。在1992年，維加鳥的化石在南極洲西部的維加島(Vega Island)上被一支隸屬於阿根廷南極觀測站(Instituto Antartico Argentino, IAA)的探險隊發現，但是直到2005年，這具化石才被克拉克(Julia Clarke)描述與命名，而這具副鳴管的化石痕跡直到2013年才被克拉克注意到。

維加鳥化石當中的鳴管(Syrinx)。Credit: Clarke et al. 2016.

維加鳥左右不對稱的鳴管顯示，牠們可以發出兩種不同聲源的鳥鳴聲，這個特色有助於比對各種現生鳥類以及其他保存有鳴管的已滅絕鳥類。

雖然克拉克與她的研究團隊也試圖找尋恐龍身上是否也具有鳴管這樣的構造，但目前仍一無所獲。一般相信這個構造可能是鳥類自恐龍分化出來以後才衍生出來的器官，因為科學家仍未能在同時期的恐龍身上找到像鳴管這樣的構造，所以恐龍很有可能無法發出像現代鳥類那樣的禽鳴聲。

維加鳥鳴管的特寫。Credit: Clarke et al. 2016.

有趣的是，克拉克的同行李德(Tobias Riede)在今年稍早時也發表了一份研究顯示一部分的恐龍似乎也能透過類似鴕鳥或環頸斑鳩以壓縮空氣的方式閉著嘴巴發出聲音，透過這種方式，即便沒有鳴管也能發出咕咕聲。

克拉克也表示，透過對發聲行為的演化研究，我們也得以觀察到其他生理解剖構造的改變，關於鳥類起源的研究取徑絕對不僅是只透過飛行和羽毛的演變而已，還有更多題材有待人們去探索。


References:

Clarke, J. A., C. P. Tambussi, J. I. Noriega, G. M. Erickson, and R. A. Ketcham. 2005. Definitive fossil evidence for the extant avian radiation in the Cretaceous. Nature 433:305-308.

Tobias Riede, Chad M. Eliason, Edward H. Miller, Franz Goller and Julia A. Clarke. 2016. Coos, booms, and hoots: The evolution of closed-mouth vocal behavior in birds. Evolution. DOI: 10.1111/evo.12988

Julia A. Clarke, Sankar Chatterjee, Zhiheng Li, Tobias Riede, Federico Agnolin, Franz Goller, Marcelo P. Isasi, Daniel R. Martinioni, Francisco J. Mussel and Fernando E. Novas. Fossil evidence of the avian vocal organ from the Mesozoic. Nature, 2016 DOI: 10.1038/nature19852

善攀者

四足類(Tetrapod)係指那些在距今3億6500萬年前首次登上陸地的四足脊椎動物與他們的後裔。現在大多數的陸生脊椎動物都屬於這個類別，其中多樣化的前肢使得這些動物得以在各種的地貌生存，從行走、挖掘、攀爬、游泳到飛行，要說前肢是最多才多藝的器官恐怕可一點都不為過。更驚奇的是，綜觀3億多年以來的漫長歲月，四足類前肢的主要結構竟然未曾發生過什麼重大的改變！

各種四足類動物和鐮龍(Drepanosaurus)前肢構造的比較。Credit: Pritchard et al. 2016.

鐮龍(Drepanosaurus)是一種生存於2億年前三疊紀的爬行動物，雖然外表看起來像蜥蜴，但是他們並不是實質意義上的蜥蜴，他們屬於鳥首龍目(Avicephala)。目前只有一具成年的標本與兩具未成年的化石被發現，而且全部都缺乏脖子與頭顱骨的部分化石，成年的標本體長約45到50公分左右。根據推測，鐮龍很有可能是一種食蟲性動物。

鐮龍的復原模型。Credit: 徳川広和.

與大多數一般對於爬行動物的印象不同，鐮龍在演化上選擇了另一種極不尋常的生存路徑。

在新墨西哥州欽利組(Chinle Formation)出土的部分化石顯示，鐮龍具有一對極具發達的前肢，牠們的食指相當巨大，上面帶有一對溝狀的爪子。這樣的構造或許能夠幫助鐮龍撕開樹皮以捕食棲息在裡面的那些昆蟲，就好像那些現今棲息在中南美洲一帶的侏食蟻獸(Cyclopes)。

鐮龍尾巴上的倒鉤刺。Credit: Ghedoghedo. Gallery, CC BY 3.0, wikimedia commons.

然而鐮龍最後仍然沒有在三疊紀末期逃過滅絕的命運，而接下來的好一段時間裡，也沒有其他動物演化出類似的性狀。儘管如此，鐮龍這對獨特的前肢或許是四足類動物在離開地表上所做的初次嘗試，此後前肢用途的發展也在往後的時間裡變得更多變、更多樣化。


References:

Adam C. Pritchard, Alan H. Turner, Randall B. Irmis, Sterling J. Nesbitt, Nathan D. Smith. 2016. Extreme Modification of the Tetrapod Forelimb in a Triassic Diapsid Reptile. DOI: http://dx.doi.org/10.1016/j.cub.2016.07.084

鐵頭演化史

演化是一段生命與環境彼此交織的史詩。

雖然人們總是經常誤會，但是其實演化是不具有方向性的。因為你永遠不知道，在下一個兩百萬年你的雙手是不是會比翅膀更有用；許多生命脫離水中生活來到陸地，當中更有不少又重返海洋的擁抱。很多現生動物身上可以發現的獨特構造，也早已出現過、然後也許又在這個過程中丟失了好多次。凡舉硬殼、尖牙、銳爪、毛皮、飛行以及獨特的裝飾物，總是不斷地在過去幾億年的時間長河中出現在各種不同的動物身上。

在1930至40年代之間，美國公共事業振興署(Works Progress Administration, WPA)底下的營建小組在德州西部一個距今約2億3000萬年的地層中發現了一個形狀怪異的不明物體，後來這個物體很快地被送往德州大學奧斯汀分校存放。

直到現在，這個封存在岩層中的怪異物體才被古生物學家蜜雪兒史塔克(Michelle Stocker)與他的同事研究與描述。

史塔克(Michelle Stocker)與岩層中的未知物體。Credit: Virginia Tech.

這個奇怪的不明物體是某種動物頭蓋骨的一部分，並保存有一部分的腦殼。頭頂上方有個孔洞，這個構造被稱之為「顱頂眼」(parietal eye)或松果眼。某些動物可藉由這個構造來感知外界的光線變化與季節轉變，藉此調整身上的激素分泌，許多兩棲爬行動物上仍能在頭頂上找到這個構造。

史塔克與她的研究團隊根據這個構造將這種動物命名為「始三視孔獸」(Triopticus primus)，屬名取自拉丁文「tri」與「optic」為三個視眼，種小名源自初始之意。

始三視孔獸是一種存活於三疊紀時期的主龍形類(Archosauriformes)，是恐龍的近親。在三疊紀時期，他們與早期的恐龍並存於地表上，且具有高度的多樣性。

始三視孔獸最有趣的莫過於牠那厚重呈圓頂狀的頭頂，這個構造像極了那些生存於白堊紀末期的厚頭龍亞目(Pachycephalosauria)恐龍。過去一直以來，許多科學家都認為那是恐龍才獨有的性狀，但顯然早在距今約2億2500萬年的三疊紀時期，另一種與恐龍相對親緣關係較遠的動物已經出現過了。

為了瞭解三視孔獸的頭部結構與厚頭龍亞目恐龍的相似性，研究團隊還利用的電腦斷層掃描技術(Computed Tomography, CT)重建了三視孔獸的腦部結構。這項技術雖然已經普遍的使用在古生物學的研究上，但更多的時候是作為醫療用途的使用。結果顯示，三視孔獸與厚頭龍亞目恐龍不僅骨骼結構類似，連腦部的構造都頗為相似！

想像中的三視孔獸(Triopticus)復原圖。Credit: Julio Lacerda.

因為缺乏化石證據，科學家對於三視孔獸的身體結構了解有限。除了頭蓋骨以外，其他部分的身體化石皆已經遺失，只能再回到田野去挖掘其他的化石，或重新檢視那些存放在德州大學奧斯汀分校內的石膏封膜中找尋剩下的遺骸。根據頭蓋骨的尺寸推估，理論上始三視孔獸的體型大小應該不會大於現存的美洲短吻鱷。

研究團隊發現，三疊紀時期的動物相與後來恐龍的發展具有高度的相似性。雖然這些動物在三疊紀末期的大滅絕中消失，但你幾乎能夠在之後恐龍演化的過程中找到相對應的物種。例如：具有厚重骨板的堅蜥(Aetosaur)與白堊紀的甲龍類(Ankylosaur)、能夠直立行走的勞氏鱷(Rauisuchid)與大型掠食性的獸腳類(Theropods)、還有一種能夠以二足快速移動的蘇牟龍(Shuvosaurid)，他們是鑲嵌踝類主龍(Crurotarsi)的一支，生態棲位相當接近那些似鳥龍類(Ornithomimosaur)恐龍。

三疊紀時期與大滅絕後的動物相比較，可以看到類似功能的性狀不斷出現在不同類群的動物身上。Credit: M.R. Stocker et al. 2016.

這樣的現象被稱之為「趨同演化」，顯示不同種類的生物，在面臨相似的環境時會出現類似同樣功能的器官。而始三視孔獸的發現則證明了，只要這樣的性狀在因應環境上是有效的，那他就有可能不斷重複的出現。正如同時尚流行的經典款式總是不會退流行！


References:

Michelle R. Stocker et al. 2016. A Dome-Headed Stem Archosaur Exemplifies Convergence among Dinosaurs and Their Distant Relatives. Current Biology 26: 1-7; doi: 10.1016/j.cub.2016.07.066.

還以顏色

曾經有很長的一段時間，人們認為只有那些生物中最堅硬的部分，例如：骨骼與硬殼，才會形成化石。現在我們已經知道，其實在某些特殊情況下，生物的軟組織也能夠藉由在形成化石的過程中被礦物取代而被保留下來，而這些「礦化組織」(mineralised tissue)，使得我們能有機會一窺這些遠古生物的肌理紋路。

另一種取徑則是藉由生物的色素沉著(pigmentation)。近期的研究顯示，黑色素體有時會被保存於生物的皮膚、毛髮以及羽毛之中。藉由這個發現，2010年由北京自然博物館和耶魯大學的研究人員得以利用化石中沉積的黑色素體對比現生鳥類飛羽中的黑色素體，以重建復原那些帶羽毛恐龍身上的顏色。

現在，分子古生物學家亞可維爾(Jakob Vinther)與他的研究團隊運用雷射誘導螢光成影技術(Laser-Stimulated Fluorescence, LSF)重新檢驗了一具發現於中國遼寧省的鸚鵡嘴龍(Psittacosaurus)標本─SMF R4970。並將他們的研究成果發表於最新一期的《當代生物學》(Current Biology)期刊上。

標本號SMF R4970的鸚鵡嘴龍化石。Credit: Jakob Vinther.

鸚鵡嘴龍是一種原始的角龍亞目(Ceratopsia)恐龍，這個屬底下已被辨識出的物種高達11種，同時也是恐龍這個類群當中被辨識出最多物種的一個屬，生存於距今約1億2320萬年前的早白堊紀。外觀可愛的鸚鵡嘴龍是小型的二足動物，就是在《變形金剛4：絕跡重生》(Transformers: Age of Extinction)片頭出現的那一隻。

SMF R4970是隻命運乖舛的鸚鵡嘴龍，經由黑市非法管道被賣到國外。經推測出土於眾多羽毛恐龍所在的義縣組(Yixian Formation)，後來被法蘭克福的申根堡自然博物館(Senckenberg Naturmuseum)買下，並準備無償送還給中國。

這具標本的完整度相當驚人，牠的全身被鱗片覆蓋，較大的鱗片以不規則的方式排列出現，而在每個較大鱗片間的空隙則由較小的圓形塊狀鱗片來填補，這樣的排列方式也出現在後期較晚出現的大型角龍亞目當中，例如：開角龍(Chasmosaurus)與三角龍(Triceratops)。牠四肢上的斑紋也被完整的保留了下來，前肢有著一些較大的點狀圓斑、後腿上則是由小圓點構成的條紋狀斜斑紋組成。

在雷射誘導螢光(LSF)成像下顯示出SMF R4970五彩繽紛的樣貌。Credit: Thomas G. Kaye & Michael Pittman.

此外，牠的尾巴上方還有個向後延伸、排列長約16公分的管狀剛毛。它的結構與一些較為原始的獸腳類(Theropods)恐龍身上的原始羽毛相當類似，但目前對於這個構造在演化上的來歷仍不清楚，有些科學家認為這是種原始的羽毛、其他則認為這個構造是平行演化的結果。

尾部的管狀剛毛在雷射誘導螢光成像下的特寫。Credit: Thomas G. Kaye & Michael Pittman.

研究團隊發現，這隻鸚鵡嘴龍的體色在靠近脊椎的部分會比較暗沉；相反的，越靠近恐龍肚子的位置顏色就越淺，而同樣的情況也呈現在恐龍的尾巴上。這樣的情況被稱之為「反蔭蔽」(countershading)，當光線由上而下映照在動物的體表上，淡色的部分能與光線融為一體、而暗色的背部則能夠讓動物隱身在掩蔽之中，這個原理就好像在戰場上穿著迷彩服的士兵將自己融入環境之中。

根據SMF R4970所復原重建的鸚鵡嘴龍模型，「反蔭蔽」的體色讓牠們能夠充分地融入森林中。Credit: Robert Nicholls.

你能在許多現生的動物找到這樣的例子，許多飛禽與海洋動物也運用這個方式來躲避潛在的掠食者。而藉由鸚鵡嘴龍身上的體色，我們可以預測這些動物當時是棲息在什麼樣的環境之中。

為了驗證鸚鵡嘴龍身上的體色是否也能達到反蔭蔽的效果，亞可維爾的研究團隊在仔細地蒐集完SMF R4970身上的色彩信息後，將所有相關的資訊彙整交給了專門從事古生物重建的藝術家羅伯尼可斯(Robert Nicholls)，並試圖重建了一隻同樣尺寸大小的鸚鵡嘴龍模型。

研究團隊先將一隻全身灰色模型放在各種光影映照的情況下，找出光影在恐龍身上分布的模式，並對比化石標本上有關體色分布的相關訊息。結果發現，正如同其他發現於義縣組的小型恐龍與其他出土的素材顯示，鸚鵡嘴龍是一種棲息在森林裡的動物，藉由這樣的方式使得我們得以了解並重建恐龍時代的地貌和牠們的生活史。


References:

Vinther, J., Nicholls, R., Lautenschlager, S., Pittman, M., Kaye, T. G., Rayfield, E., Mayr, G. and Cuthill, I. C. 2016. 3D Camouflage in an Ornithischian Dinosaur. Current Biology. DOI: http://dx.doi.org/10.1016/j.cub.2016.06.065